С 1978 года Владимир Ворошилов стал единственным закадровым ведущим игры, а игры в телевизионном клубе «Что? Где? Когда?» стали традиционными и постоянными.

С 1979 года все игроки, бывшие членами клуба «Что? Где? Когда?» или просто участниками передачи, впервые стали называться знатоками. В том же году 24 января в игре прозвучала первая музыкальная пауза. Первое время музыкальные паузы всегда шли в записи. Номера с участием приглашенных на игру артистов появились только в 1982 году, а с 1983 года музыкальные паузы в зале стали традиционными.

С 1979 по 1983 год призы-книги представляла член президиума Всесоюзного общества книголюбов, директор Московского дома книги Тамара Вишнякова.

В 1980 году впервые было упомянуто имя ведущего игры Владимира Ворошилова, а в 1981 году появилась первая почетная награда клуба — «Знак совы» — подвеска в виде деревянной совы. Приз вручался лучшему знатоку игры; первым его обладателем стал Александр Бялко.

В 1982 году окончательно определилась форма игры. Было введено новое правило: игра продолжается до шести очков. До этого момента счет игры все время был разным — задавалось столько вопросов, сколько позволял хронометраж.

6 декабря 1983 года на игре впервые появился «черный ящик» (в настоящее время используются четыре разных по размеру черных ящика, сделанных из дерева, внутри обитых бархатом).

В 1984 году был учрежден приз «Хрустальная сова», первым обладателем которого стал Нурали Латыпов. С 1984 по 1990 год приз «Хрустальная сова» вручался один раз в год — лучшему игроку года в команде телезрителей и в команде знатоков. С 1991 по 2000 год приз вручался два раза в год — в финале летней и зимней серии. Исключением стали юбилейные игры 2000 года, когда «Хрустальная сова» вручалась лучшему знатоку каждой игры серии.

С 2001 года «Хрустальная сова» вручается четыре раза в год в финальной игре весенней, летней, осенней и зимней серии. Приз получает лучший игрок победившей команды — знаток или телезритель.

С 24 октября 1986 года передача «Что? Где? Когда?» выходит только в прямом эфире.

С 1987 года стала проходить серия международных игр «Что? Где? Когда?», состоялись три прямых эфира из Болгарии.

В 1989 году по инициативе Владимира Ворошилова была создана Международная ассоциация клубов «Что? Где? Когда?» (МАК) — общественная неправительственная организация, которая объединяет клубы интеллектуальных игр многих стран мира и является координирующим центром движения спортивного «ЧГК». Под эгидой МАК проводятся крупнейшие турниры — многоэтапный Кубок мира, ежегодный Чемпионат мира.

В 1991 году на игровом столе в качестве приза впервые появились деньги, превратив интеллектуальный клуб в интеллектуальное казино, а ведущий стал называться крупье.

Был введен титул Бессмертного члена элитарного клуба, который получал право остаться в клубе, несмотря на проигрыш команды.

Атрибутом Бессмертных стал красный пиджак.

В 1992 году в игре появляется сектор «Зеро».

Зимой 1993 года знатоки в первый раз появились на игре в смокингах.

30 декабря 2000 года Владимир Ворошилов провел свою последнюю игру, 10 марта 2001 года он скончался.

С мая 2001 года автором, ведущим, режиссером и продюсером игры «Что? Где? Когда?» стал Борис Крюк. С этого года был введен «13 сектор», в который пользователи сети Интернет могут присылать вопросы на игру прямо во время прямого эфира.

В 2002 году в клубе учрежден новый почетный приз — «Бриллиантовая сова», который является главным призом года и вручается в финальной игре лучшему игроку победившей команды. «Бриллиантовая сова», весом более восьми килограмм, выполнена из серебра и хрусталя по технологии «Алмазная грань» (ручная работа), в ее украшении использовано 70 рубинов.

В 1976-1982 годах игры «Что? Где? Когда?» проходили в баре Останкинского телецентра, в 1983-1986 годах — в старинном особняке на улице Герцена (ныне Большая Никитская) в доме № 47. С 1988 по 1989 год игры проходили в Центре Международной торговли на Красной Пресне.

С 1990 года все игры телевизионного клуба «Что? Где? Когда?» проходят в Охотничьем домике в Нескучном саду.

Программа «Что? Где? Когда?» многократно награждалась телевизионной премией «ТЭФИ». В 1997 году она стала победительницей в номинации «Развлекательная программа», в 2001 году — в номинации «Телевизионная игра», а Владимир Ворошилов посмертно был награжден призом «За личный вклад в развитие отечественного телевидения». В 2002, 2004 и 2005 годах программа «Что? Где? Когда?» вышла в финал номинации «Телевизионная игра», в 2011 и 2014 годах стала победителем в номинации «Телевизионная игра».

В 2015 году генеральный директор телекомпании «ИГРА-ТВ», президент Международной ассоциации клубов «Что? Где? Когда?» Наталия Стеценко была удостоена премии «ТЭФИ» в номинации «За личный вклад в развитие российского телевидения.

«Что? Где? Когда?» — интеллектуальная телевизионная викторина. Идея ее создания принадлежала телережиссеру Владимиру Ворошилову и редактору Наталии Стеценко.